Biofilmes microbianos como fotocondutores vivos devido à transferência ultrarrápida de elétrons em nanofios de citocromo OmcS

Nature Communications volume 13, Número do artigo: 5150 (2022) Citar este artigo

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A transferência de elétrons microbianos induzida pela luz tem potencial para a produção eficiente de produtos químicos de valor agregado, biocombustíveis e materiais biodegradáveis ​​devido a vias metabólicas diversificadas. No entanto, a maioria dos micróbios carece de proteínas fotoativas e requer fotossensibilizadores sintéticos que sofrem de fotocorrosão, fotodegradação, citotoxicidade e geração de radicais fotoexcitados que são prejudiciais às células, limitando severamente o desempenho catalítico. Portanto, há uma necessidade premente de materiais fotocondutores biocompatíveis para interface eletrônica eficiente entre micróbios e eletrodos. Aqui mostramos que biofilmes vivos de Geobacter sulfurreducens usam nanofios de citocromo OmcS como fotocondutores intrínsecos. A microscopia de força atômica fotocondutora mostra um aumento de até 100 vezes na fotocorrente em nanofios individuais purificados. As fotocorrentes respondem rapidamente (<100 ms) à excitação e persistem reversivelmente por horas. A espectroscopia de absorção transiente de femtosegundo e as simulações de dinâmica quântica revelam transferência eletrônica ultrarrápida (~200 fs) entre hemes de nanofios após fotoexcitação, aumentando a densidade e a mobilidade do transportador. Nosso trabalho revela uma nova classe de fotocondutores naturais para catálise de células inteiras.

Células vivas foram incorporadas com pontos quânticos e nanoestruturas para rotulagem fluorescente e entrega de drogas por mais de duas décadas1. No entanto, as nanoestruturas de absorção de luz não têm sido usadas para conduzir reações catalíticas dentro das células devido à falta de biocompatibilidade e alta citotoxicidade de materiais estranhos, como fotossensibilizadores, dentro da célula, o que muitas vezes limita a eficiência operacional1. Além disso, defeitos inerentes aos fotossensibilizadores sintéticos causam diversos problemas como fotocorrosão, fotodegradação e geração de radicais fotoexcitados, o que resulta em baixa estabilidade, irreprodutibilidade e falta de sustentabilidade dos materiais biohíbridos2.

Algumas bactérias produzem centros de absorção de luz, mas sofrem de baixa eficiência de transferência de elétrons e falta de durabilidade1. Proteínas naturais de transferência de elétrons, como azurinas, mioglobina e citocromos do tipo c, não apresentam fotocondutividade3,4 devido ao tempo de vida do portador de picossegundos do ferro heme, que normalmente inibe qualquer separação de carga5. A ligação covalente de fotossensibilizadores artificiais a essas proteínas resulta em baixa taxa de transferência de elétrons na escala de tempo de 10 ns ou mais lenta, limitando bastante suas aplicações6. Além disso, não é viável usar tempos de vida de estados excitados mais longos, como a injeção de elétrons dos estados tripletos devido à rápida degradação causada por espécies reativas de oxigênio produzidas nesses processos. Portanto, há uma necessidade urgente de desenvolver novos biomateriais capazes de transferência ultrarrápida de elétrons primários para alcançar separação de carga eficiente, seguida de transferência sequencial de elétrons secundários para separação de carga de longa duração e acúmulo de carga6.

Para avaliar o uso de materiais vivos projetados como fotocondutores vivos, escolhemos o organismo eletroativo do solo Geobacter sulfurreducens porque desenvolveu a capacidade de exportar elétrons, derivados do metabolismo, para aceitadores extracelulares, como óxidos metálicos e eletrodos em um processo chamado transferência extracelular de elétrons (EET)7,8. As bactérias estabelecem contato elétrico direto com os aceptores de elétrons por meio de nanofios de citocromo polimerizados com micrômetros de comprimento, chamados OmcS, que eliminam a necessidade de mediadores redox difusivos7,8 (Fig. 1b). Os hemes no nanofio OmcS formam um par paralelo empilhado com cada par perpendicular (empilhado em T) ao próximo par, formando uma cadeia contínua ao longo de todo o comprimento do micrômetro do nanofio7 (Fig. 1d). As distâncias mínimas de ponta a ponta são de 3,4 a 4,1 Å entre os hemes empilhados paralelamente e 5,4 a 6,1 Å entre os pares empilhados em T.